Né le 17 novembre 1949 à Brooklyn, dans l'État de New York, Jon Avnet est diplômé de l'école de commerce de l'université de Pennsylvanie ainsi que d'un cursus de cinéma et de théâtre au Sarah Lawrence College. Il débute sa carrière comme producteur à la fin des années 1970, cofondant avec Steve Tisch la société Tisch/Avnet Productions, puis s'associant à partir de 1986 avec Jordan Kerner. Il produit ainsi une cinquantaine de longs métrages, dont Risky Business qui lance la carrière de Tom Cruise en 1983, Tango & Cash ou encore Les Trois Mousquetaires en 1993. Il passe pour la première fois derrière la caméra en 1986 avec le téléfilm Between Two Women, interprété par Farrah Fawcett, avant de réaliser en 1991 son premier long métrage pour le cinéma, Beignets de tomates vertes, adapté du roman de Fannie Flagg, qui rencontre un immense succès critique et public couronné de deux nominations aux Oscars. Il enchaîne avec A chacun sa guerre en 1993, aux côtés de Kevin Costner, puis Personnel et confidentiel en 1996 avec Michelle Pfeiffer et Robert Redford, et Red Corner en 1997 avec Richard Gere. Il poursuit sa carrière entre cinéma et télévision, notamment avec le téléfilm 1943, l'ultime révolte en 2002, consacré au soulèvement du ghetto de Varsovie, puis avec la série Justified et le film Three Christs en 2017.
Son parcours de producteur, mené en parallèle de sa carrière de réalisateur, nourrit une approche très concrète de la narration, attentive à l'équilibre entre exigence artistique et accessibilité pour le grand public. Le roman de Fannie Flagg, à l'origine de Beignets de tomates vertes, l'oriente durablement vers des récits portés par des figures féminines fortes et des amitiés qui traversent le temps. Son intérêt pour l'histoire du vingtième siècle, notamment la Shoah, transparaît dans 1943, l'ultime révolte, consacré au soulèvement du ghetto de Varsovie.
Jon Avnet privilégie un cinéma classique et sentimental, porté par des personnages attachants et des récits à forte charge émotionnelle, comme en témoigne le succès populaire de Beignets de tomates vertes. Il sait également s'aventurer vers des genres plus variés, du thriller politique avec Red Corner à la comédie romantique avec Personnel et confidentiel, démontrant une grande polyvalence héritée de son expérience de producteur. Sa direction d'acteurs est régulièrement saluée, ayant notamment dirigé plusieurs comédiennes vers des nominations aux Emmy Awards.
Beignets de tomates vertes, son premier long métrage, est nommé à deux Oscars en 1992, celui du meilleur second rôle féminin pour Jessica Tandy et celui du meilleur scénario adapté. Le film reçoit également des nominations aux Golden Globes et au prix du Writers Guild of America. Jon Avnet a par ailleurs dirigé trois actrices vers des performances récompensées aux Emmy Awards : Colleen Dewhurst pour Between Two Women, Judy Davis pour The Starter Wife et Margo Martindale pour la série Justified.
Jordan Kerner, son associé de longue date au sein de leur société de production, l'accompagne sur de nombreux projets de cinéma et de télévision. Il dirige à plusieurs reprises de grandes actrices hollywoodiennes, notamment Michelle Pfeiffer dans Personnel et confidentiel et Kathy Bates dans Beignets de tomates vertes. Il occupe également la vice-présidence du conseil d'administration de l'American Film Institute à Los Angeles.
L'amitié féminine et la transmission entre générations, incarnées par les personnages de Beignets de tomates vertes, constituent l'un des motifs les plus caractéristiques de son œuvre. La mémoire historique, en particulier celle de la Seconde Guerre mondiale et de la Shoah, occupe une place importante dans plusieurs de ses productions télévisées, dont 1943, l'ultime révolte. Le portrait de femmes fortes confrontées à des choix de vie difficiles traverse également une large part de sa filmographie de réalisateur.