Né en 1956 à Billings, dans le Montana, John Dahl grandit entouré de petites villes de l'Ouest américain dont l'atmosphère trouble marquera durablement son cinéma. Passionné de cinéma depuis sa découverte adolescente d'Orange mécanique, il étudie à l'université d'État du Montana puis intègre l'AFI Conservatory de Los Angeles comme réalisateur. Il débute comme artiste de storyboard sur des films comme Robocop avant de réaliser en 1989 son premier long métrage, Kill Me Again, thriller néo-noir avec Val Kilmer. Il enchaîne avec Red Rock West en 1992, porté par Nicolas Cage grâce à l'appui de Francis Ford Coppola, puis avec The Last Seduction en 1994, qui révèle Linda Fiorentino dans un rôle de femme fatale acclamé par la critique. Il poursuit dans le thriller avec Mémoires suspectes, puis se tourne vers des registres plus variés avec Rounders, Une virée en enfer et Le Grand Raid. Depuis le milieu des années 2000, il se consacre essentiellement à la télévision, réalisant des épisodes de séries comme Dexter, Breaking Bad ou Homeland.
Sa découverte à dix-sept ans d'Orange mécanique de Stanley Kubrick constitue, selon ses propres mots, le déclic qui lui révèle qu'il veut faire du cinéma. Son enfance dans les petites villes désertées du Montana, à l'atmosphère à la fois paisible et inquiétante, nourrit directement l'univers de ses trois premiers longs métrages. Son amitié avec Francis Ford Coppola, admirateur déclaré de ses débuts, joue un rôle déterminant dans le financement de Red Rock West.
Dahl s'impose comme l'un des artisans du renouveau du film noir américain dans les années 1990, avec des récits économiques et tendus centrés sur des hommes naïfs pris au piège de femmes fatales impitoyables. Il privilégie une mise en scène sobre et atmosphérique, loin du décor urbain traditionnel du genre, situant volontiers ses intrigues dans de petites villes reculées. Son travail se distingue par une moralité ambiguë, où les personnages les plus honnêtes commettent des actes discutables sans jamais perdre toute sympathie du spectateur.
The Last Seduction et Red Rock West figurent tous deux, la même année 1994, sur les listes des dix meilleurs films de l'année des critiques Siskel et Ebert, une performance rare partagée par une poignée seulement de réalisateurs dans l'histoire du cinéma américain. Il reçoit également le prix de la meilleure réalisation d'un téléfilm aux Directors Guild of America Awards pour The Last Seduction en 1995, ainsi que le prix du meilleur scénario et de la meilleure réalisation aux Spirit Awards pour Red Rock West la même année.
Son frère Rick Dahl coécrit plusieurs de ses scénarios, notamment celui de Red Rock West. Nicolas Cage, lancé dans le genre grâce à Red Rock West, devient l'un des visages marquants de ses débuts de réalisateur. Bill Pullman, son ancien professeur d'art dramatique à l'université, devient ensuite l'un de ses acteurs, notamment dans The Last Seduction.
La trahison amoureuse, portée par des figures féminines aussi séduisantes que dangereuses, structure l'essentiel de ses trois premiers longs métrages. Les petites villes reculées de l'Ouest américain, en apparence paisibles mais gangrenées par la cupidité et le mensonge, constituent le décor privilégié de son cinéma noir. L'homme naïf pris au piège d'un engrenage qui le dépasse revient comme une figure centrale de la plupart de ses récits.