Né en 1961 à Macao, alors colonie portugaise, Tony Ayres émigre en 1964 en Australie avec sa mère, remariée à un marin australien. En 1972, alors qu'il n'a que onze ans, sa mère se suicide, un traumatisme fondateur qui infusera son œuvre des années plus tard. Il étudie la photographie et la gravure à l'Australian Film Television and Radio School avant de réaliser son premier long métrage, Walking on Water (2002), récompensé de cinq prix AFI et du Teddy Award de la Berlinale. Il poursuit avec le semi-autobiographique The Home Song Stories (2007), consacré à sa mère et interprété par Joan Chen, qui remporte huit AFI Awards ainsi que le prix du meilleur scénario et de la meilleure actrice aux Golden Horse Awards de Taïwan. Son troisième long métrage, Cut Snake, est présenté au Festival de Toronto en 2014. Parallèlement, il devient l'un des showrunners les plus en vue de la télévision australienne, créant The Slap, Nowhere Boys et le thriller Clickbait, numéro un mondial sur Netflix, tout en cofondant les sociétés Matchbox Pictures puis Tony Ayres Productions.
La mort de sa mère lorsqu'il avait onze ans et son identité d'homme sino-australien homosexuel nourrissent directement ses deux premiers longs métrages, qui explorent le deuil et la quête d'identité à travers une matière profondément autobiographique.
Tony Ayres a d'abord développé un cinéma intime et personnel avant d'élargir son registre à la télévision de genre, entre drame social et thriller psychologique, toujours porté par une attention particulière aux personnages en marge ou en crise.
Walking on Water remporte le Teddy Award de la Berlinale 2002 et cinq AFI Awards. The Home Song Stories obtient huit AFI Awards ainsi que les prix du meilleur scénario et de la meilleure actrice aux Golden Horse Awards. Sur l'ensemble de sa carrière, ses films et séries ont été nommés plus de cent fois et récompensés plus de soixante fois, dont un Emmy International, un BAFTA et six AACTA Awards.
L'actrice Joan Chen, qui incarne sa mère dans The Home Song Stories, reste associée à son œuvre la plus personnelle. Le scénariste Roger Monk a écrit Walking on Water, son premier long métrage.
Le deuil, la perte d'un parent et la quête d'identité entre plusieurs cultures structurent ses films les plus personnels, tandis que ses séries télévisées explorent davantage les secrets de famille et les mécanismes du thriller psychologique.